Study of the evolution of fungicide resistance in Zymoseptoria tritici, causing septoria leaf blotch on wheat, and multi-scale quantification of its drivers
Étude de l'évolution des résistances aux fongicides chez Zymoseptoria tritici, agent de la septoriose du blé, et quantification multi-échelle de ses déterminants
Résumé
Septoria leaf blotch is a major wheat disease caused by the pathogenic fungus Zymoseptoria tritici. It can induce yield losses up to 50%. The control of this pathogen relies on cultivar resistance, cultural control but mostly on the use of fungicides. However, the sustainability of chemical control is threatened by the emergence of resistant mutants, i.e. individuals with decreased sensitivity to one or several active ingredients. When resistance factors and/or resistance frequencies are high in populations, chemical control efficacy can be jeopardized. Therefore, the dose and/or the number of sprays may have to be increased in order to ensure the same level of crop protection. Resistance management thus appears crucial to reduce pesticide use, in line with the vision of a more sustainable agriculture that is less dependent on chemical inputs.The Performance network (Arvalis-INRA) has been created in 2004 to provide regional and annual recommendations for the use of anti-septoria fungicides. In 2017, it gathered information from 1007 wheat trials, distributed in the various French cereal basins. These trials were designed to determine the efficacy of different spray programs and their ability to manage resistance. In this thesis, we decided to analyze the Performance dataset as a whole, to understand the determinants of resistance evolution at the regional and field scales. To achieve this, we developed statistical models to quantify the effect of several factors on the observed resistance frequencies from both treated and untreated plots.First, we highlighted and quantified the heterogeneity of resistance selection towards 3 modes of action at the regional scale. Growth rates estimates showed that the different resistances evolved at significantly different rates, with much higher rates for the resistance to strobilurins. We detected contrasted resistance evolutions within the French regions, with a clear disparity between the North and the South of France. Then, we explained these heterogeneities using (i) the regional use of fungicides (i.e. selection pressure), (ii) the proportion of untreated surfaces (i.e. refuges), (iii) yield losses related to septoria leaf blotch (i.e. population size of the pathogen). We showed that fungicide use was a major factor in the observed variability (up to 87 %). Finally, we studied at the field scale the effect of fungicide mixture and dose reduction on selection, which are common anti-resistance strategies used by farmers. We showed that selection is slowed down by the diversity of fungicides used (intra- and inter-mode of action diversity). In addition, as previously at the regional scale, we estimated how the amount of fungicide applied to a plot modulates the selection of different resistances.To conclude, we described, quantified and produced a reference framework to study of large-scale resistance evolution. In addition, we also compared the sustainability of two major anti-resistance strategies at the field scale. These analyses were carried out on spatial and temporal scales unprecedented in the scientific literature. The methods developed are not specific to Z. tritici and our results can be used to improve the prediction of resistance, which is essential to change chemical control practices in agriculture.
La septoriose causée par le champignon Zymoseptoria tritici est une maladie majeure du blé et provoque des pertes de rendement pouvant atteindre 50 %. Le contrôle de ce pathogène repose en partie sur la lutte variétale et agronomique, mais aussi et principalement sur la lutte chimique. La durabilité des fongicides est cependant menacée par l’émergence de mutants résistants, i.e. présentant une moindre sensibilité à une ou plusieurs substances actives. Lorsque le niveau de résistance et/ou la fréquence de ces individus sont élevés dans la population, la protection chimique peut être mise en échec. Alors, les doses et/ou le nombre d’applications peuvent être amenés à augmenter pour maintenir un même seuil de protection. La gestion des résistances apparaît ainsi nécessaire à la réduction de l’utilisation des pesticides, s’inscrivant dans la vision d’une agriculture plus durable et moins dépendante des intrants chimiques.Le réseau Performance (Arvalis-INRA), créé en 2004, a pour rôle de faire des recommandations régionales et annuelles sur l’utilisation des fongicides anti-septoriose. En 2017, il recueillait des informations de 1007 essais blé répartis dans les différents bassins céréaliers français. Ces essais portaient sur l’efficacité de traitements fongicides et leur capacité à gérer les résistances. Dans cette thèse, nous avons décidé d’analyser ces données dans leur globalité, en abordant la question des déterminants de l’évolution des résistances à l’échelle de la région et de la parcelle. Pour y parvenir, nous avons développé des modèles statistiques permettant de quantifier l’effet de différents facteurs sur les fréquences de résistance observées dans les parcelles traitées et non traitées du réseau.Dans un premier temps, nous avons mis en évidence et quantifié l’hétérogénéité de la sélection des résistances à 3 modes d’action fongicides, à l’échelle régionale. L’estimation de taux de croissance a montré que les différentes résistances évoluaient à des vitesses significativement différentes, avec des vitesses bien supérieures pour la résistance aux strobilurines. Nous avons montré que la résistance pouvait évoluer de manière inégale au sein d’un territoire et segmenter l’espace selon la nature et la fréquence des résistances, opposant généralement le Nord et du Sud de la France. Ensuite, nous avons expliqué ces hétérogénéités par (i) l’utilisation régionale des fongicides (i.e. pression de sélection), (ii) la proportion en surfaces non traitées (i.e. refuges) et (iii) les pertes de rendement liées à la septoriose (i.e. taille de population du pathogène). Nous avons montré que l’utilisation des fongicides avait un poids prépondérant dans la variabilité observée (jusqu’à 87 %). Enfin, nous avons étudié, à l’échelle de la parcelle, l’effet du mélange et de la réduction de la dose de fongicide sur la sélection, qui sont des stratégies de lutte anti-résistance couramment utilisées par les agriculteurs. Nous avons montré que la sélection est ralentie par la diversité des fongicides utilisés (diversité intra- et inter- mode d’action). De plus, comme précédemment à l’échelle régionale, nous avons estimé la manière dont la quantité de fongicide appliquée sur une parcelle module la sélection des différentes résistances.En conclusion, ces travaux ont permis de décrire, quantifier et produire un cadre de référence pour étudier l’évolution des résistances à grande échelle, mais également de comparer la durabilité de deux stratégies majeures d’utilisation des fongicides à l’échelle de la parcelle. Ces analyses ont été réalisées sur des échelles spatiales et temporelles inédites dans la littérature scientifique grâce à la richesse des jeux de données étudiés. Les méthodes développées ne sont pas spécifiques à l’étude de Z. tritici et les résultats obtenus pourront servir d’appui à l’amélioration de la prédiction de l’évolution des résistances, indispensable pour contribuer au changement des pratiques de lutte chimique en agriculture.