Global trade network of poultry and poultry products likely to spread Highly Pathogenic Avian Influenza: description and role in historical cross-border introductions of the disease, in relation to the characteristics of the trading countries
Réseau mondial commercial de volailles, oiseaux sauvages et produits avicoles susceptibles de disséminer l'influence aviaire hautement pathogène : description et rôle dans les introductions transfrontalières historiques de maladie, en lien avec les caractéristiques des pays commerçant
Résumé
Highly Pathogenic Avian Influenza (HPAI) is of major importance to human and animal health due to the high morbidity and mortality in poultry and the potential for transmission of this zoonotic pathogen to humans. Since its identification in 1996, there have been several waves of intercontinental transmission of the virus, indicating its resistance to attempts to control and prevent it. Although international trade in live poultry is recognized as a possible route for the spread of HPAI between countries, its actual role has rarely been studied directly on a large scale and this is a gap.
To answer this question, we first described the dynamics of HPAI on a global scale, based on data reported to the World Organization for Animal Health (OMSA, founded as OIE) for the period between 2005 and 2016. We used time series and spatial analyzes to describe the general trend of the disease, its seasonality (lowest spread in September, increase in October and peak in February), and distances and speeds apparent spread of the disease since the first outbreak, following its introduction into a country (medians of 111 km for distance and 1.9 km/day for speed).
We then sought to describe the global network of formal international trade in poultry and hatching eggs. To do this, we used network analysis techniques on formal international trade data from the United Nations (UN) Comtrade database between 2004 and 2016. We described the evolution of the quantities traded ( multiplication by 2 in 17 years), the stability of the network (less than half of the commercial relations maintained between 2 consecutive years) and the sub-networks favorable to the spread of diseases (which generally correspond to a continental grouping). In addition, we have identified the countries with the largest number of partners (located in the Americas and Europe for export and in Africa, Asia and Europe for import).
Finally, we sought to quantitatively measure the respective role of this trade, the migration of wild birds, the proximity between countries and the surveillance and prevention measures put in place by the countries in the international spread of 3 clades of HPAI between 2003 and 2018. To do this, we used 16 years of data from OMSA, the UN, the International Union for Conservation of Nature (IUCN) and genetic databases for the clades 2.2, 2.3.2.1c and 2.3.4.4b H5Nx. Two analytical approaches were used: a Generalized Linear Mixed Model (GLMM) for all target countries, based on epidemiological, trade and bird migration data. Afterwards, generalized linear models (GLMs) based on phylogeography with time-dependent predictors have been developed to analyze the spread of HPAI between countries with genetic data. The main conclusions of this study are: 1) no significant association was found between the legal poultry trade and the spread of HPAI; 2) the results suggest a role of migratory birds in the spread of the disease for all clades; 3) results regarding distance and border control suggest a role of unregulated trade in disease spread for clades 2.3.2.1c and 2.3.4.4b;
This work contributes to the knowledge of the dynamics of HPAI and explores in depth the role of international trade in its spread, in a global approach over 16 years. It shows that formal international trade is constantly expanding and that its structure is constantly changing, with changing links between trading partners. Despite this, it does not appear to have played a significant perennial and global role in the spread of the disease, which disseminated in successive waves via wild bird movements and unregulated movements mainly. The results of this study also suggest, to a lesser extent, a protective effect of border precautions and surveillance implemented in countries, in accordance with OMSA standards. This work shows the success of global coordination in preventing the spread of HPAI through formal trade movements. It underlines the importance of the fight against unregulated movements, and the implementation of surveillance and prevention measures. Finally, he underlines the challenge posed by the circulation of Avian Influenza (AI) in wild birds, for the control of the disease. These conclusions aim first and foremost to support the international community in decision-making to target emergency efforts, predict future epidemics and guide action policies. Furthermore, despite the disparities in resources that persist on a global scale, technological progress is tending towards increasingly rapid and rich sequencing and sharing of epidemiological and molecular information.
L’Influenza Aviaire Hautement Pathogène (IAHP) revêt une importance majeure pour la santé humaine et animale en raison de la morbidité et de la mortalité élevées chez les volailles et du potentiel de transmission de cet agent pathogène zoonotique à l’homme. Depuis son identification en 1996, il y a eu plusieurs vagues de transmission intercontinentale du virus, ce qui indique sa résistance aux tentatives de contrôle et de prévention. Bien que le commerce international de volailles vivantes soit reconnu comme une voie possible de propagation de l’IAHP entre les pays, son rôle réel a rarement été étudié directement à grande échelle et cela constitue une lacune. Ainsi l’objectif général de la thèse est d’étudier le rôle du commerce international formel de volailles et produits avicoles dans la propagation transfrontalière de l’IAHP et l’impact des moyens mis en œuvre par les pays, notamment en matière de surveillance et de prévention, sur cette propagation.
Pour répondre à cette question, nous avons d’abord décrit la dynamique de l’IAHP à l’échelle mondiale, sur la base des données rapportées à l’Organisation mondiale de la santé animale (OMSA, fondée en tant qu’OIE) pour la période entre 2005 et 2016. Nous avons utilisé des analyses de séries chronologiques et spatiales pour décrire la tendance générale de la maladie, sa saisonnalité (propagation la plus faible en septembre, augmentation en octobre et pic en février), et les distances et vitesses de propagation apparentes de la maladie depuis le premier foyer, à la suite de son introduction dans un pays (médianes de 111 km pour la distance et 1.9 km/jour pour la vitesse).
Nous avons ensuite cherché à décrire le réseau mondial de commerce international formel de volailles et œufs à couver. Pour cela, nous avons utilisé des techniques d’analyse de réseau sur les données de commerce international formel provenant de la base Comtrade de l’Organisation des Nations unies (ONU) entre 2004 et 2016. Nous avons décrit l’évolution des quantités échangées (multiplication par 2 en 17 ans), la stabilité du réseau (moins de la moitié des relations commerciales maintenues entre 2 années consécutives) et les sous-réseaux favorables à la propagation des maladies (qui correspondent de façon générale à un regroupement continental). Par ailleurs, nous avons identifié les pays ayant le plus grand nombre de partenaires (situés dans les Amériques et en Europe pour l’exportation et en Afrique, en Asie et en Europe pour l’importation). Enfin, nous avons croisé ces informations avec les données sur la déclaration des maladies de volailles à l’OMSA, ce qui a permis de montrer que les plus grands pays exportateurs sont plus transparents que les autres.
Enfin, nous avons cherché à mesurer quantitativement le rôle respectif de ce commerce, de la migration d’oiseaux sauvages, de la proximité entre pays et des mesures de surveillance et prévention mises en place par les pays dans la propagation internationale de 3 clades d’IAHP entre 2003 et 2018. Pour ce faire, nous avons utilisé 16 années de données provenant de l’OMSA, de l’ONU, de l’Union Internationale pour la Conservation de la Nature (UICN) et des bases de données génétiques pour les clades 2.2, 2.3.2.1c et 2.3.4.4b H5Nx. Deux approches d’analyse ont été utilisées : un modèle linéaire généralisé mixte (GLMM) pour tous les pays ciblés, basé sur les données épidémiologiques, commerciales et de migration des oiseaux. Ensuite, des modèles linéaires généralisés (GLM) basés sur la phylogéographie avec des prédicteurs dépendants du temps ont été développés pour analyser la propagation de l’IAHP entre les pays disposant de données génétiques. Les principales conclusions de cette étude sont les suivantes : 1) aucune association significative n’a été trouvée entre le commerce légal de volailles et la propagation de l’IAHP ; 2) les résultats suggèrent un rôle des oiseaux migrateurs dans la propagation de la maladie pour tous les clades ; 3) les résultats concernant la distance et le contrôle aux frontières suggèrent un rôle du commerce non régulé dans la propagation de la maladie pour les clades 2.3.2.1c et 2.3.4.4b ; et 4) les résultats concernant la distance suggèrent un rôle des mouvements des oiseaux sauvages (et des mouvements humains) sur de courtes distances entre pays dans la propagation de la maladie pour tous les clades.
Ce travail contribue à la connaissance de la dynamique de l’IAHP et explore en profondeur le rôle du commerce international dans sa propagation, dans une approche mondiale sur 16 ans. Il en ressort que le commerce international formel est en expansion constante et que sa structure est en perpétuelle évolution, avec des liens changeants entre les partenaires commerciaux. Malgré cela, il ne semble pas avoir joué de rôle significatif pérenne et mondial dans la propagation de la maladie, qui a diffusé par vagues successives via les mouvements d’oiseaux sauvages et les mouvements non régulés principalement. Les résultats de cette étude suggèrent par ailleurs, dans une moindre mesure, un effet protecteur des précautions aux frontières et de la surveillance mise en place dans les pays, en conformité avec les normes de l’OMSA. Ce travail montre le succès de la coordination mondiale dans la prévention de la propagation de l’IAHP via les mouvements commerciaux formels. Il souligne l’importance de la lutte contre les mouvements non régulés, et de la mise en œuvre de mesures de surveillance et de prévention. Il souligne enfin le défi que constitue la circulation de l’Influenza Aviaire (IA) chez les oiseaux sauvages, pour le contrôle de la maladie. Ces conclusions visent tout d’abord à soutenir la communauté internationale dans la prise de décision pour cibler les efforts d’urgence, prévoir les futures épidémies et orienter les politiques d’action. Par ailleurs, malgré les disparités de ressources qui perdurent à l’échelle mondiale, l’évolution technologique tend vers un séquençage et un partage d’information épidémiologique et moléculaire de plus en plus rapide et riche. Cette rapidité est essentielle et doit être combinée à une exigence de qualité pour comprendre les schémas généraux des épizooties et les voies de transmission possibles, pour le bien commun.