DIRECT AND INDIRECT EFFECTS OF CLIMATIC CHANGES ON VEGETATION PRODUCTIVITY AND SPECIES COMPOSITION OF PERMAFROST PEATLANDS

Frida Keuper

Résumé

Strong climate warming and altered precipitation regimes are predicted to occur at higher latitudes this century, with potentially major consequences for vegetation productivity and carbon sequestration. Although northern permafrost peatlands contain one-third of the world’s soil organic carbon, little is known about responses of their vascular plant communities to climatic changes. Both direct effects, of warming and altered precipitation, as well as indirect effects, through permafrost thawing and increased nutrient-availability, are expected. In this thesis I aimed to investigate how short- to long-term experimental climate manipulations, relevant to different predicted future climate scenarios, affect vascular plant productivity and species composition in permafrost peatlands. Specifically, answers were sought to the following research questions: (1) How do spring- and summer warming, and increased snow cover affect species-specific growth responses and species composition in northern permafrost peatlands; (2) How does increased summer precipitation affect species-specific growth responses and species composition in northern permafrost peatlands; and (3) Can permafrost thawing affect species-specific growth responses and species composition in northern permafrost peatlands through a release of plant-available N? To answer these questions three experiments were performed, investigating vegetation responses to: (a) spring- and summer warming and a thicker snow cover (Chapter 2); (b) increased summer precipitation (Chapter 3); and (c) increased nutrient availability at the permafrost thaw front (Chapter 5). Moreover, the amount of plant- available nitrogen (N) that can be released from thawing permafrost into these peatlands in the near-future was quantified (Chapter 4). All experiments were performed on Sphagnum fuscum- dominated permafrost peatlands the Abisko area, northern Sweden. The increased summer precipitation experiment (Chapter 3) was complemented by a sister-experiment in the Kytalyk Reserve in north-eastern Siberia. I found that in response to 8 years of experimental spring- and summer warming, and (moderately) thicker snow cover, vascular plant species composition of Sphagnum fuscum-dominated permafrost peatlands was more resistant than is typically observed in (sub)arctic experiments: neither changes in total vascular plant abundance, nor in individual species abundances, Shannon’s diversity or evenness were found in response to the climate manipulations. For three key species (Empetrum hermaphroditum, Betula nana and S. fuscum) it was also determined whether the treatments had a sustained effect on plant length growth responses and how these responses interacted. Contrasting with the stability at the community level, both key shrubs and the peatmoss showed sustained positive growth responses to the climate treatments. However, a higher percentage of moss-encroached E. hermaphroditum shoots and a lack of change in B. nana net shrub height indicated encroachment by S. fuscum, resulting in long-term stability of the vascular community composition. These findings show that in a warmer world, vascular species of subarctic peat 106 bogs appear to just keep pace with growing Sphagnum in their ‘race for space’. They contribute to general ecological theory by demonstrating that community resistance to environmental changes does not necessarily mean inertia in vegetation response (Chapter 2). Secondly, vegetation responses to three years of experimentally increased summer precipitation in two tundra types were investigated, in (a) B. nana-dominated shrub tundra (northeast Siberia) and (b) a dry S. fuscum-dominated bog (northern Sweden). These tundra types were not previously addressed in increased precipitation studies. Positive responses to approximately doubled ambient precipitation (an increase of 200 mm yr-1) were observed at the Siberian site, for B. nana (30% larger length increments), Salix pulchra (leaf size and length increments) and Arctagrostis latifolia (leaf size and specific leaf area), but none were observed at the Swedish site. Total biomass production did not increase at either of the sites. This work corroborates studies in other tundra vegetation types and shows that despite regional differences at the plant-level, total tundra plant productivity is, at least at the short or medium-term, largely irresponsive to experimentally increased summer precipitation (Chapter 3). Thirdly, the amount of plant-available nitrogen that can be released by near-surface permafrost soil of permafrost peatlands was quantified (Chapter 4), and how such a release can affect species-specific growth responses and species composition in northern permafrost peatlands was investigated (Chapter 5). Plant-available N-pools and -fluxes in near-surface permafrost soil samples (taken 0-10 cm below the thaw front) were compared to those taken from a current rooting zone layer (5-15 cm depth) across five representative permafrost peatlands in subarctic Sweden. A range of complementary methods was used: extractions of inorganic and organic N, inorganic and organic N-release measurements at 0.5 and 11 °C (over 120 days, relevant to different thaw-development scenarios) and a bioassay with Poa alpina test-plants. All extraction methods, across all peatlands, consistently showed up to seven times more plant-available N in near-surface permafrost soil compared to the current rooting zone layer. These results were supported by the bioassay experiment, with an eight-fold larger plant N-uptake from permafrost soil than from other N-sources such as current rooting zone soil or fresh litter substrates. Moreover, net mineralisation rates were much higher in permafrost soils compared to soils from the current rooting zone layer (273 mg N m-2 and 1348 mg N m-2 per growing season for near- surface permafrost at 0.5 °C and 11 °C respectively, compared to -30 mg N m-2 for current rooting zone soil at 11 °C). Hence, these results demonstrate that near-surface permafrost soil of subarctic peatlands can release a biologically relevant amount of plant available nitrogen, both directly upon thawing as well as over the course of a growing season through continued microbial mineralisation of organically bound N (Chapter 4). However, being plant-available does not necessarily imply that peatland plant species will be able to take up this N at the thaw front. Therefore, I identified the potential impact of increased N-availability due to thawing permafrost on subarctic peatland plant production and species composition. This impact was compared to the effect of increased nutrient availability in shallower layers (e.g. through enhanced N-mineralization due to climatic warming). To achieve this, 15N-labeling of the thaw front was applied and a full-factorial belowground fertilization experiment (deep-fertilization at the thaw front at 45 cm depth and shallow-fertilization at 10 cm depth) was performed. I found that only particular species (e.g. Rubus chamaemorus) have active roots at the thaw front. Further, once supplied with nitrogen at the thaw front, these species had higher aboveground biomass and N-content, whereas this was not the case for shallower-rooting species (e.g. E. hermaphroditum and Andromeda polifolia). Moreover, the effects of increased nutrient availability 107 at the thaw front on total aboveground biomass production were similar in magnitude to the effects of increased nutrient availability in shallower layers. Additionally, nutrient limitation of plant growth in subarctic peatlands appeared to be strong enough for the effects of increased deep and shallow nutrient availability on biomass production to be additive. Altogether, these results show that plant-available N released from thawing permafrost can be considered a true ‘new’ N source for deep-rooting sub-arctic plant species, which will increase their biomass production. As this is not the case for shallow-rooting species, the release of plant-available N from thawing permafrost has the potential to alter species composition on the long-term by benefitting specific deep-rooting species only (Chapter 5). This thesis was concluded by a comparison of response sizes to the different investigated direct and indirect effects of climate change on permafrost peatlands. The comparison was based on potential responses, expressed using carbon-uptake as a unifying currency. The largest response in carbon-uptake by permafrost peatland vegetation is to be expected from warming (approximately 170 g C m-2 yr-1), mainly through increased productivity of the peatmoss Sphagnum fuscum (approximately 150 g C m-2 yr-1), followed by the vascular vegetation responses to increased nutrient availability through thawing permafrost (5 g C m-2 yr-1). No effects of increased precipitation are expected on vegetation performance of permafrost peatlands. Based on an estimated permafrost peatland area of 3.5 x 1012 m2 (Tarnocai 2009), the potential increase in C-sink strength as a result of increased vegetation productivity calculated on the findings presented in this thesis would be at approximately 600 Mt C yr-1 in response to warming, and 18 Mt C yr-1 in response to increased nutrient availability as a result of permafrost thawing. Although these increases in C-sink strength are about halve the total global expected C-source strength as a result of permafrost thawing (1000-2000 Mt C yr-1, Schuur et al. 2011), they are about 6 times higher than the projected increased C-source strength of permafrost peatlands in response to warming, for which the maximum given value is an annual increase of 100 Mt C yr-1 (Dorrepaal et al., 2009). Therefore, further in depth understanding of the underlying processes of changes in carbon uptake as a result of climate change, as provided in this thesis, is of major importance for estimating future impacts of climatic changes on the terrestrial carbon balance.

Un fort réchauffement climatique et une modification des régimes de précipitations sont prévus aux latitudes les plus élevées au cours de ce siècle, ce qui pourrait avoir des conséquences majeures sur la productivité de la végétation et la séquestration du carbone. Bien que les tourbières du pergélisol contiennent un tiers du carbone organique du sol mondial, on sait peu de choses sur les réactions de leurs communautés de plantes vasculaires aux changements climatiques. Les effets directs du réchauffement et de la modification des précipitations, ainsi que les effets indirects, par le biais de le dégel du pergélisol et l'augmentation de la disponibilité des nutriments. Dans cette thèse, j'ai cherché à étudier comment les changements climatiques affectent la productivité des plantes vasculaires et la composition des espèces dans les tourbières du pergélisol. Plus précisément, nous avons cherché à répondre aux questions de recherche suivantes: (1) Comment le réchauffement printanier et estival et l'augmentation de la couverture neigeuse affectent-ils les réponses de croissance spécifiques aux espèces et la composition des espèces dans les tourbières pergélisolées ? (2) Comment l'augmentation des précipitations estivales affecte-t-elle les réponses de croissance spécifiques aux espèces et la composition des espèces dans les tourbières du pergélisol ? et (3) le dégel du pergélisol peut-il affecter les réactions de croissance et la composition des espèces dans les tourbières du pergélisol nordique nordique via une libération d'azote disponible pour les plantes ? Pour répondre à ces questions, trois expériences ont été réalisées, For details see English summary.

Voor noordelijke streken worden nog binnen deze eeuw sterke klimaatsveranderingen voorspeld, zoals hogere temperaturen en veranderende neerslagpatronen. Deze veranderingen kunnen grote gevolgen hebben voor vegetatieproductiviteit en koolstofopslag. Een derde van de organische koolstof die mondiaal opgeslagen is in bodems bevindt zich in noordelijke permafrostbodems, met name in veengebieden. Er is nog weinig bekend over de reactie van plantengemeenschappen in deze veengebieden op klimaatsveranderingen. Men verwacht directe effecten van klimaatsverandering op deze plantengemeenschappen, bijvoorbeeld de effecten van opwarming en veranderende neerslagpatronen, maar ook indirecte effecten door het ontdooien van permafrostbodems en door toenemende nutriëntenbeschikbaarheid. Voor dit proefschrift getiteld ‘Directe en indirecte effecten van klimaatsverandering op vegetatieproductiviteit en soortensamenstelling van permafrost veengebieden’ heb ik onderzocht hoe experimentele manipulaties van het klimaat, zowel op de lange als op de korte termijn en relevant voor verschillende klimaatscenarios de productiviteit en samenstelling van plantengemeenschappen in permafrost veengebieden beïnvloeden. In het bijzonder heb ik getracht de volgende onderzoeksvragen te beantwoorden: (1) Hoe beïnvloeden voorjaars- en zomeropwarming en een dikkere sneeuwlaag de soortspecifieke groeiresponsen en soortensamenstelling in noordelijke permafrost gebieden; (2) Hoe beïnvloedt meer zomerneerslag (regen) de soortspecifieke groeiresponsen en soortensamenstelling in noordelijke permafrost veengebieden en (3) kan het ontdooien van permafrost een effect hebben op soortspecifieke groeiresponsen en soortensamenstelling in noordelijke permafrost veengebieden via het vrijkomen van plantbeschikbaar stikstof (N)? Om deze vragen te beantwoorden zijn er drie experimenten opgezet, om vegetatie responsen op de volgende factoren te onderzoeken: (a) voorjaars- en zomeropwarming en een dikkere sneeuwlaag (Hoofdstuk 2); (b) verhoogde zomerneerslag (Hoofdstuk 3) en (c) verhoogde nutriëntenbeschikbaarheid aan het permafrost dooifront (Hoofdstuk 5). Daarnaast heb ik gemeten hoeveel plantbeschikbaar N er door het ontdooien van de permafrost in noordelijke veengebieden vrij kan komen in de nabije toekomst (Hoofdstuk 4). Alle experimenten werden uitgevoerd in door Sphagnum fuscum (bruin veenmos) gedomineerde veengebieden nabij Abisko in Zweeds Lapland. Het verhoogde neerslag experiment werd daarnaast gecomplementeerd met een zusterexperiment in het Kytalyk Reservaat in noordoost Siberië. Uit het eerste experiment is gebleken dat de soortensamenstelling van noordelijke Sphagnum fuscum veengebieden met permafrost beter bestand is tegen experimentele voorjaars- en zomeropwarming en een dikkere sneeuwlaag dan over het algemeen geobserveerd wordt in (sub)arctische klimaatveranderingsexperimenten: er waren geen veranderingen in abundantie 110 van alle vaatplanten samen, noch in de individuele abundanties van de specifieke soorten, Shannon’s Diversity en Evenness in reactie op de klimaatmanipulaties. Voor drie sleutelsoorten (Empetrum hermaphroditum, Betula nana en S. fuscum) werd bovendien bepaald of de behandelingen effect hadden op de lengtegroeiresponsen en of deze responsen elkaar beïnvloedden. In tegenstelling tot de stabiliteit op het plantengemeenschapsniveau bleek de lengtegroei zowel van de twee struiksoorten als van het veenmos positief te reageren op de behandelingen. Echter, uit een hoger percentage door mos overwoekerde E. hermaphroditum (kraaiheide) takjes en het ontbreken van een toename in netto struikhoogte van B. nana (dwergberk), bleek overgroeiing door S. fuscum. Deze overgroeiing verklaart de stabiliteit van de vaatplantsamenstelling op de lange termijn. Onze bevindingen laten zien dat in een opwarmende wereld de vaatplantsoorten in subarctische veengebieden gelijk op gaan met het oprukkende veenmos in hun ‘Race for Space’. De bevindingen dragen bij aan de algemene ecologische theorie door te laten zien dat weerstand van een plantengemeenschap tegen milieuveranderingen niet perse via inertie in vegetatieresponsen plaatsvindt. In het tweede experiment werden de vegetatieresponsen op drie jaar experimenteel verhoogde zomerneerslag in twee typen toendra onderzocht, te weten (a) in B. nana gedomineerde struiktoendra (noordoost Siberie) en (b) in een droog S. fuscum gedomineerd veengebied (noord Zweden). Deze typen toendra werden niet eerder onderzocht in het kader van de invloed van een toename in neerslag. Op de Siberische onderzoekslocatie werden positieve plantresponsen op een experimentele verdubbeling (een toename van 200 mm per jaar) van de natuurlijke neerslag waargenomen, voor zowel B. nana (30 % meer lengtegroei) als voor Salix pulchra (toegenomen bladgrootte en lengtegroei) en Arctagrostis latifolia (grotere bladgrootte en ‘Specific Leaf Area’). Op de Zweedse onderzoekslocatie was geen meetbare respons op de bewatering waarneembaar. De totale biomassaproductie bleef op beide locaties onveranderd. Dit werk ondersteunt studies in andere toendravegetatietypen en toont aan dat ongeacht regionale verschillen op het plantniveau, de totale productiviteit van toendraplanten, in ieder geval op de korte tot middellange termijn, grotendeels ongevoelig blijkt voor experimenteel verhoogde zomerneerslag (Hoofdstuk 3). Verder werd de hoeveelheid plantbeschikbare stikstof die vrij kan komen uit permafrostbodem van noordzweedse veengebieden gemeten (Hoofdstuk 4). Hiertoe werden plantbeschikbare stikstof ‘pools’ en ‘fluxes’ in oppervlakkige permafrostbodemmonsters (genomen op 0-10 cm onder het dooifront) vergeleken met bodemmonsters uit de huidige bewortelde bodemlaag (op 5-15 cm bodemdiepte). Deze vergelijking werd gedaan in vijf representatieve permafrost veengebieden in subarctisch Zweden. Een scala aan complementaire technieken werd toegepast: extracties van inorganische en organische stikstof, meting van het vrijkomen van inorganische en organische stikstof zowel bij 0.5 °C als bij 11 °C (relevant voor verschillende dooi-scenarios) gedurende 120 dagen, en een bioassay gebruikmakend van Poa alpina testplanten. Alle extractietechnieken gaven, in alle bemonsterde veengebieden, een gelijksoortig beeld weer: tot zeven maal hogere plantbeschikbare stikstofwaarden in de permafrostbodem dan in de huidige bewortelde bodemlaag. Dit beeld werd bevestigd door de resultaten van het bioassay experiment, waar acht maal grotere stikstofopname door planten werd waargenomen op permafrostbodem vergeleken met opname van andere stikstofbronnen zoals bodem van de huidige bewortelde laag of vers bladstrooisel. Bovendien waren de netto stikstofmineralisaties opmerkelijk hoger in permafrostbodem vergeleken met de bodem uit de bewortelde laag (273 mg N m-2 en 1348 mg N m-2 per groeiseizoen voor permafrostbodem bij respectievelijk 0.5 °C en 11 °C, vergeleken met -30 mg N m-2 voor bodem uit de bewortelde laag bij 11 °C). Deze resultaten laten 111 zien dat er een biologisch relevante hoeveelheid plantbeschikbare stikstof kan vrijkomen uit permafrostbodems van noordelijke veengebieden, zowel direct na het ontdooien als gedurende de daaropvolgende groeiseizoenen door een voortdurende microbiele mineralisatie van organisch gebonden N (Hoofstuk 4). In het derde experiment werd bestudeerd hoe het vrijkomen van stikstof uit ontdooiende permafrost de soortspecifieke groeiresponsen en plantensamenstelling in permafrost veengebieden kan beinvloeden (Hoofdstuk 5). Plantbeschikbare stikstof betekent binnen de context van een door permafrost aangedaan ecosysteem niet perse dat de plantensoorten deze stikstof ook daadwerkelijk kunnen opnemen, aan het permafrost dooifront. Daarom heb ik ook specifiek naar de mogelijke invloed van een toename in stikstofbeschikbaarheid aan het dooifront op subarctische veenplantproductie en soortensamenstelling gekeken. Deze mogelijke invloed heb ik vergeleken met het effect van een toename in stikstofbeschikbaarheid in ondiepe bodemlagen (zoals bijvoorbeeld kan ontstaan als gevolg van sterkere stikstofmineralisatie als gevolg van een warmer klimaat). Hiertoe heb ik 15N-labeling van het dooifront toegepast en een full-factorial ondergronds bemestingsexperiment uitgevoerd (met diepe bemesting aan het dooifront op 45 cm diepte, en ondiepe bemesting op 10 cm bodemdiepte). Hieruit bleek dat slechts bepaalde soorten (bv. Rubus chamaemorus) actieve wortels aan het permafrost dooifront hebben. Verder bleek dat wanneer deze soorten stikstof aan het dooifront toegediend kregen, dit een positief effect had op de bovengrondse biomassa productie en op het bladstikstofgehalte. Dit was niet het geval voor de ondieper wortelende soorten (bv. E. hermaphroditum en Andromeda polifolia). Ook bleek dat de effecten op de totale biomassa van toegenomen nutrientenbeschikbaarheid aan het dooifront van gelijke grootte waren als de effecten van toegenomen nutrientenbeschikbaarheid in ondiepere lagen. Bovendien bleek de nutrientlimitatie van plantengroei in subarctische veengebieden dermate sterk te zijn dat de effecten van diepe en ondiepe bemesting op biomassa additief waren. Bij elkaar tonen deze resultaten aan dat de plantbeschikbare stikstof vrijkomend uit ontdooiende permafrost daadwerkelijk beschouwd kan worden als een ‘nieuwe’ stikstofbron voor diepwortelende subarctische plantensoorten, en hun biomassaproductie kan vergroten. Aangezien dit niet geldt voor ondiep-wortelende soorten kan het vrijkomen van stikstof uit ontdooiende permafrost op de lange termijn mogelijk de soortensamenstelling veranderen door slechts diepwortelende soorten te bevoordelen. Ik sluit dit proefschrift af met een vergelijking van de respons-groottes in reactie op de verschillende onderzochte directe en indirecte effecten van klimaatsverandering op permafrost veengebieden. Deze vergelijking is gebaseerd op potentiele responsen, uitgedrukt in koolstof eenheden. De grootste respons in koolstofopname door vegetatie in permafrost veengebieden kan verwacht worden als gevolg van opwarming (ongeveer 170 g C m-2 per jaar), voornamelijk door verhoogde productiviteit van het veenmos S. fuscum (ongeveer 150 g C m-2 per jaar), gevolgd door vaatplantresponsen op toegenomen nutrientenbeschikbaarheid door ontdooiende permafrost (5 g C m-2 per jaar). Verhoogde neerslag heeft waarschijnlijk geen effect op de opname van koolstof door vegetatie in permafrost veengebieden. Gebaseerd op een geschatte mondiale oppervlakte van permafrost veengebieden van 3.5 x 1012 m2 (Tarnocai 2009) zou de potentiele toename in koolstof-‘sink’ sterkte als gevolg van grotere vegetatieproductiviteit berekend op basis van de in dit proefschrift beschreven bevindingen ongeveer 600 Mt C per jaar zijn als gevolg van opwarming, en 18 Mt C per jaar als gevolg van grotere nutrientbeschikbaarheid door ontdooiende permafrost. Al zijn deze toenames in koolstof-‘sink’ sterkte slechts half zo groot als de totale verwachte koolstof- ‘source’ sterkte als gevolg van het ontdooien van permafrost 112 (1000-2000 Mt C per jaar, Schuur et al 2011), ze zijn zes keer hoger dan de voorspelde toename in koolstof-‘source’ sterkte van permafrost veengebieden in reactie op opwarming (100 Mt C per jaar, Dorrepaal 2009). Een grondiger begrip van de onderliggende processen van veranderingen in koolstofopname als gevolg van klimaatverandering, zoals dit proefschrift biedt, is dus van groot belang bij het inschatten van toekomstige effecten van klimaatsverandering op de terrestrische koolstofbalans.