Differences in the structure of plant polygalacturonases specify enzymes’ dynamics and processivities to fine-tune pectins and root development
Josip Safran
(1, 2)
,
Wafae Tabi
(1)
,
Vanessa Ung
(3)
,
Adrien Lemaire
(1, 2)
,
Olivier Habrylo
(1)
,
Julie Bouckaert
(4)
,
Maxime Rouffle
(5, 1)
,
Aline Voxeur
(6)
,
Paula Pongrac
(5)
,
Solène Bassard
(2, 1)
,
Roland Molinié
(1, 7)
,
Jean-Xavier Fontaine
(1, 7)
,
Serge Pilard
(8)
,
Corinne Pau-Roblot
(1, 2)
,
Estelle Bonnin
(9)
,
Danaé Sonja Larsen
(3)
,
Mélanie Morel-Rouhier
(10)
,
Jean-Michel Girardet
(10)
,
Valérie Lefebvre
(1, 2)
,
Fabien Sénéchal
(1, 2)
,
Davide Mercadante
(3)
,
Jérôme Pelloux
(1, 2)
1
BioEcoAgro BIOPI-UPJV
2 BioEcoAgro - Equipe 1 - Functioning and adaptation of the plant in interaction with its environment
3 School of Chemical Sciences [Auckland]
4 UGSF - Unité de Glycobiologie Structurale et Fonctionnelle - UMR 8576
5 BioEcoAgro - UMR transfrontalière INRAe - UMRT1158
6 IJPB - Institut Jean-Pierre Bourgin
7 BioEcoAgro - Equipe 5 - Specialized Metabolites of Plant Origin
8 PFA - Plateforme Analytique - UPJV
9 BIA - Unité de recherche sur les Biopolymères, Interactions Assemblages
10 IAM - Interactions Arbres-Microorganismes
2 BioEcoAgro - Equipe 1 - Functioning and adaptation of the plant in interaction with its environment
3 School of Chemical Sciences [Auckland]
4 UGSF - Unité de Glycobiologie Structurale et Fonctionnelle - UMR 8576
5 BioEcoAgro - UMR transfrontalière INRAe - UMRT1158
6 IJPB - Institut Jean-Pierre Bourgin
7 BioEcoAgro - Equipe 5 - Specialized Metabolites of Plant Origin
8 PFA - Plateforme Analytique - UPJV
9 BIA - Unité de recherche sur les Biopolymères, Interactions Assemblages
10 IAM - Interactions Arbres-Microorganismes
Josip Safran
- Fonction : co premier-auteur
- PersonId : 1188722
- ORCID : 0000-0003-0582-7528
- IdRef : 264862120
Wafae Tabi
- Fonction : co premier-auteur
- PersonId : 1256958
- ORCID : 0000-0002-5140-4094
Adrien Lemaire
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1151904
- ORCID : 0000-0003-1954-7949
Olivier Habrylo
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1256960
- ORCID : 0000-0002-9426-8109
- IdRef : 161746705
Maxime Rouffle
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1256961
- ORCID : 0009-0002-9382-6911
Aline Voxeur
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1147894
- IdHAL : aline-voxeur
- ORCID : 0000-0001-9452-6756
- IdRef : 189236752
Paula Pongrac
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1256962
- ORCID : 0009-0003-9928-9405
Solène Bassard
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1151833
- ORCID : 0000-0002-0176-8172
Roland Molinié
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1138031
- IdHAL : roland-molinie
- ORCID : 0000-0003-4399-8838
- IdRef : 086832743
Jean-Xavier Fontaine
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1151873
- IdHAL : jean-xavier-fontaine
- ORCID : 0000-0001-8189-9238
Serge Pilard
- Fonction : Auteur
- PersonId : 768204
- ORCID : 0000-0002-9167-526X
- IdRef : 241774586
Corinne Pau-Roblot
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1151917
- ORCID : 0000-0001-8479-6007
- IdRef : 139330410
Valérie Lefebvre
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1188723
- ORCID : 0000-0003-4482-3810
- IdRef : 235306045
Fabien Sénéchal
- Fonction : co dernier-auteur
- PersonId : 1095852
- IdHAL : fabien-senechal
- ORCID : 0000-0002-4145-7205
- IdRef : 263291723
Jérôme Pelloux
- Fonction : co dernier-auteur
- PersonId : 786845
- ORCID : 0000-0002-9371-1711
- IdRef : 135568943
Résumé
The fine-tuning of pectins by polygalacturonases (PGs) plays a key role in modulating plant cell wall chemistry and mechanics, impacting plant development. The high number of plant PG isoforms and their absence of inhibition by endogenous PG-Inhibiting Proteins (PGIPs) question the regulation of pectin depolymerization during development. Our understanding of the diversity and of the regulation of plant PGs has been impaired by the lack of protein structures. Here we resolved the crystal structures of two PGs from Arabidopsis, PGLR and ADPG2, whose expression overlap in roots and determined why plant PGs are not inhibited by PGIPs. By combining molecular dynamic simulations, analysis of enzymes’ kinetics and hydrolysis products, we showed that subtle differences in PGLR and ADPG2 structures translated into distinct dynamics and processivities. This leads to peculiar effects on root development, as determined by exogenous applications of enzymes.